Revista Methodo: Investigación Aplicada a las Ciencias Biológicas. Universidad Católica de Córdoba.
Jacinto Ríos 571 Bº Gral. Paz. X5004FXS. Córdoba. Argentina. Tel.: (54) 351 4517299 / Correo:
methodo@ucc.edu.ar/ Web: methodo.ucc.edu.ar | ARTICULO ORIGINAL Rev. Methodo 2024;9(1):49-56.
ARTICULO ORIGINAL Rev. Methodo 2024;9(1):49-56
https://doi.org/10.22529/me.2024.9(1)06
Recibido 10 Sep. 2023 | Aceptado. 30 Oct. 2023 |Publicado 05 Ene. 2024
Evaluación de la toxicidad genética de la yerba mate (Ilex
paraguariensis) en Allium cepa
Evaluation of the genetic toxicity of yerba mate (Ilex
paraguariensis) in Allium cepa
Daniel Lerda
1
Pablo Gargantini
1
1. Universidad Católica de Córdoba. Facultad de Ciencias de la Salud. Clínica Universitaria Reina Fabiola. Servicio de Biología Molecular.
Correspondencia: Daniel Lerda Email: daniellerda@curf.ucc.edu.ar
Resumen
INTRODUCCIÓN: La Yerba Mate, es una infusión hecha de las hojas del árbol Ilex paraguariensis, planta
de la familia Aquifoliaceae. Es una bebida que se consume principalmente en los países de América del
Sur como Argentina, Uruguay, Brasil, Paraguay y está logrando una mayor penetración en Estados Unidos
como en otros países del mundo.
OBJETIVO: El presente estudio evalúa la genotoxicidad de la yerba mate (Ilex paraguariensis),
previamente probado para la presencia de hongos toxigénicos en cultivos específicos.
MATERIAL Y METODOS: Se utilizó el sistema Allium cepa para el estudio de genotoxicidad, las células
meristemáticas fueron tratadas con una infusión filtrada de mate, con agua destilada como control negativo
y Dimetilsulfóxido (DMS) al 0,2 % como control positivo.
RESULTADOS: El crecimiento radicular fue reducido dependiendo de la concentración, y al estudiar la
proliferación celular se observó que la frecuencia de células mitóticas se reducía progresivamente a medida
que aumentaba la concentración de yerba mate. Por otra parte, se observó un aumento en la frecuencia de
células aberrantes con la concentración de yerba mate más alta (1400 µg/ml).
CONCLUSIONES: Los hallazgos de este estudio muestran que la yerba mate induce efectos clastogénicos
en las raíces meristemáticas de Allium cepa.
Palabras clave: yerba mate, hongos toxigénicos, genotoxicidad, Allium cepa.
Abstract
INTRODUCTION: Yerba Mate is an infusion made from the leaves of the (Ilex paraguariensis), a plant of
the Aquifoliaceae family. It is a drink that is consumed mainly in South American countries such as
Argentina, Uruguay, Brazil, and Paraguay; and is achieving greater penetration in the United States as in
other countries of the world.
OBJETIVE: The present study evaluates the genotoxicity of yerba mate (Ilex paraguariensis), previously
tested for the presence of toxigenic fungi in specific crops.
MATERIAL AND METHODS: For genotoxicity study the Allium cepa test system was used and the
meristematic cells were treated with mate infusion, with distilled water as negative control and dimethyl
sulfoxide (DMS) at 0.2% as positive control.
RESULTS: Root growth was reduced depending on the concentration and the study cell proliferation, was
observed that the frequency of mitotic cells was reduced progressively as the concentration of yerba mate
49
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increased. On the other hand, it was observed increase in the frequency of aberrant cells with the highest
yerba mate concentration (1400 ug/ml).
CONCLUSIONS: The findings of this study show that yerba mate induces clastogenic effects in the roots.
Allium cepa meristematic
Keywords: Yerba mate, toxigenic fungi, genotoxicity, Allium cepa.
Introducción
La Yerba Mate es una infusión hecha de las hojas
del árbol Ilex paraguariensis, planta de la familia
Aquifoliaceae
1,2
. Es una bebida que se consume
principalmente en los países de América del Sur
como Argentina, Uruguay, Brasil, Paraguay y
está logrando una mayor penetración en Estados
Unidos como en otros países del mundo.
El mate ha sido muy publicitado por sus
beneficios para la salud, pero también ha habido
controversias en la literatura científica. Por un
lado, sus efectos saludables incluyen ser
hipocolesterolémico, hepatoprotector
3
,
estimulante del sistema nervioso central,
diurético
4
y antioxidante
5,6
. También beneficioso
para el sistema cardiovascular
7
, in vitro es un
protector de la oxidación del ADN y
lipoperoxidación de las lipoproteínas de baja
densidad (LDL)
8
. Además, algunos estudios han
sugerido su eficacia en el manejo de la
obesidad
9,10,11
. Se han detectado numerosos
fitoquímicos activos en la yerba mate que pueden
ser parte de sus beneficios para la salud, entre
ellos se encuentran los polifenoles (ácido
clorogénico), las xantinas (cafeína y
teobromina), los alcaloides de purina (ácido
cafeico, ácido 3,4-dicafeoilquínico, ácido 3,5-
dicafeoilquínico), los flavonoides (quercetina,
kaempferol y rutina), aminoácidos, minerales (P,
Fe y Ca) y vitaminas (C, B1, y B2)
12,13
.
Sin embargo, se ha demostrado que la yerba mate
no solo contiene compuestos bioactivos, sino que
también puede ser citotóxica para células de
hepatoma humano (HepG2), y puede actuar
como un inhibidor de la topoisomerasa II
14
. Por
otra parte, algunos estudios epidemiológicos han
demostrado una asociación entre el consumo de
yerba mate y un aumento de riesgo en varios
tipos de cáncer, incluyendo oral, orofaríngeo,
esofágico, laríngeo y vesical
15,16,17
. Sin embargo,
estos datos se basan en estudios de casos llevados
a cabo en poblaciones que también consumían
alcohol y tabaco, de esta manera el mate como
factor de riesgo podría estar enmascarado
15
. A
pesar de que aún se desconoce el mecanismo
exacto de la carcinogénesis, la información hasta
el momento sugiere que la infusión de mate
debería ser considerada como un factor de riesgo
para el cáncer de cabeza y cuello
18
. Existen pocos
datos sobre la toxicidad de la yerba mate y los
ensayos in vitro son controvertidos. Resultados
de la prueba de Ames mostró actividad
mutagénica y genotóxico
19
. Por otra parte,
extractos de mate aumentaron la frecuencia de
aberraciones cromosómicas en cultivos de
linfocitos humanos in vitro
20
. Sin embargo,
usando el mismo modelo experimental se
demostró que la infusión de mate no induce un
aumento estadísticamente significativo en la
formación de micronúcleos
21
. Otro factor a tener
en cuenta es la contaminación fúngica de la
mayoría de los productos agrícolas, que se
produce principalmente durante el
almacenamiento, donde las condiciones de
humedad y temperatura favorecen el desarrollo
de hongos contaminantes y la yerba mate no
escapa a esta generalidad. Además, hay que
considerar el impacto del envasado, que es de
fundamental importancia ya que un envase más
hermético evita posibles contaminaciones
1
y
conserva mejor las propiedades del producto, se
emplean envases de papel o papel encerado
22,23
.
El consumo de yerba mate contaminada con
hongos productores de toxinas resulta peligroso
para la población, que llega a todas las esferas
sociales y a todas las edades, incluso a los más
pequeños con el uso del llamado “tereré”
(infusión fría)
24
.
Los bioensayos con plantas se consideran
bastante sensibles y sencillos en el control de los
efectos citotóxicos de compuestos químicos
25,26
,
y la cebolla (Allium cepa) es un sistema eficiente
para la evaluación de esta citotoxicidad
27
debido
a sus propiedades cinéticas de proliferación, a su
pequeño número de cromosomas (2n=16) y otras
características que facilitan su análisis para la
detección de daños en la estructura de la
molécula de ADN
28-30
y cambios en el índice de
división celular (índice mitótico), como el
aumento o reducción de la proliferación de
células tisulares expuestas a compuestos
químicos
31,32
, y también por demostrar similitud
satisfactoria con los resultados obtenidos con
otros bioensayos como los realizados con
animales y cultivos celulares
33,36
.En virtud de la
ausencia de estudios genotóxicos de la yerba
mate en células vegetales, el objetivo de este
50
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trabajo es determinar el efecto citotóxico de esta
planta en células meristemáticas de Allium cepa.
Materiales y métodos
Preparación de la muestra
Yerba mate (Ilex paraguariensis) envasada, de
origen comercial obtenida en la ciudad de
Córdoba - Argentina, fue hervida en agua
destilada (200 g/l) durante 10 minutos utilizando
un vaso de precipitado estéril. A continuación, la
infusión se pasó por una membrana de poro 0,22
µm estéril y se utilizó inmediatamente para la
preparación de las diferentes concentraciones a
utilizar en los ensayos: 1400 µg/ml, 700 µg/ml,
350 µg/ml y 175 µg/ml.
Ensayo de Allium cepa
Se utilizaron bulbos de cebolla, variedad perla,
con un peso promedio de 20g. Las raíces
adventicias se obtuvieron colocando la base de
los bulbos en tubos cónicos con agua filtrada y
un sistema de burbujeo de aire constante (10 – 20
ml/min). El ensayo se realizó en una estufa a 25±
0,5 °C en oscuridad. Los bulbos se incubaron en
agua filtrada y cuando las raíces tenían de 3 a 5
cm de largo, se expusieron a las diferentes
concentraciones de yerba mate. Para el control
positivo se utilizó Dimetilsulfóxido (DMS) al 0,2
% y como control negativo agua destilada.
Crecimiento radicular
El crecimiento se determinó midiendo la longitud
de 10-12 raíces previamente identificadas por
bulbos y expuestas a las diferentes
concentraciones de yerba mate. Se registró la
medición cada 24 h durante 96 h.
Actividad proliferativa
La actividad proliferativa se cuantificó
determinando la frecuencia de células mitóticas
en el extremo de las raíces obtenidas 0, 12, 24 y
48 h después del inicio del ensayo. Luego se
cortaron y fijaron en etanol-ácido acético (3:1) a
4 °C durante 24 h. Se colorearon las raíces con
orceína-acética
37
y luego se hicieron aplastados
del área meristemática entre porta y cubre. Se
determinó la frecuencia de células mitóticas en
1000 células.
Aberraciones cromosómicas
Cuando las raíces alcanzaron 3-5 cm de largo, se
expusieron a las diferentes concentraciones de
yerba mate durante 24 h. Posteriormente, fueron
incubadas con colchicina al 0,1% durante 3 h.
Luego se cortaron las raíces y se fijaron en
etanol-ácido acético (3:1) a 4 °C por 24 h. Se
tiñeron con orceína-acética y aproximadamente
5000 células fueron contadas para frecuencia y
tipo de aberraciones cromosómicas. Se usó
Dimetilsulfóxido (DMS) al 0,2% como control
positivo. La frecuencia (porcentaje) de células
aberrantes se determinó sobre la base del total de
células calculadas y el número de células en
división. Para determinar las diferencias
significativas entre las raíces tratadas y las de
control, se utilizó el ensayo Irwin-Fischer (Z)
para la probabilidad exacta.
Detección de hongos en yerba mate
Se realizó el recuento fúngico total con la
metodología propuesta por las Normas IRAM
20517: 2007, Argentina
38
. El método consiste en
pesar 10gr de la muestra y diluirla en 90 ml de
solución fisiológica peptonada (SFP)
obteniéndose así la dilución 1/10 a partir de la
cual se realizaron sucesivas diluciones
decimales. Se inoculó 0.1 ml de cada una de las
diluciones, en placas de Petri conteniendo medio
de cultivo agar–cloranfenicol y se diseminó el
inóculo empleando una espátula de Drigalsky.
Las placas se incubaron a 25±1ºC durante 5 a 7
días, luego se analizaron mohos, levaduras y
caracterizaron los géneros fúngicos. De acuerdo
a claves taxonómicas
39,40,41
se identificaron
genéricamente las cepas de hongos filamentosos
sobre la base de la macro-micromorfología de las
colonias. Se analizaron las cepas de levaduras
aisladas, teniendo en cuenta el crecimiento, en
distintos medios de cultivo de acuerdo a Pitt y
Hocking
41
y poniendo de manifiesto la
importancia de la contaminación con hongos de
los tres géneros micotoxigénicos: Aspergillus,
Penicillium y Fusarium.
Resultados
Los resultados del recuento fúngico total y de los
géneros fúngicos caracterizados en la muestra de
yerba mate elaborada fue RFT (recuento fúngico
total) = 2,2 x 10
3
UFC/g Dentro de los géneros de
mohos micotoxigénicos el mayor porcentaje de
incidencia le correspondió al género Aspergillus
spp (80 %), seguido de Penicillium spp (21 %) y
Fusarium spp (11 %).
Para el estudio de genotoxicidad se utilizó un
rango de dosis similar al propuesto por Fonseca
et al.
20
pero por un diferente método de
51
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preparación de la muestra (infusión de mate), que
es la ingesta habitual del consumo humano. Se
analizó el efecto de diferentes concentraciones de
yerba mate sobre el crecimiento longitudinal de
la raíz y se observó que a la concentración de
1400 µg/ml se detiene el proceso de crecimiento
a las 24 h, en comparación con las raíces control.
Estos hallazgos confirman que la yerba mate
provoca una inhibición del crecimiento de las
raíces cuya intensidad depende de la
concentración en un medio determinado
(Figura1).
Figura 1. Efecto de la yerba mate sobre el
crecimiento radicular
Al estudiar la proliferación celular de las
muestras, se observó que la frecuencia de células
mitóticas se reducía progresivamente a medida
que aumentaba la concentración de yerba mate.
Los valores mínimos se alcanzaron a las 24 h
(Figura.2)
Figura 2. Efecto de la yerba mate sobre la actividad
proliferativa en la región meristemática de la raíz
Esta inhibición fue transitoria, ya que se observó
una recuperación de la actividad proliferativa a
las 48 h de incubación de la muestra de yerba
mate. Bulbos de cebolla expuestos a las
concentraciones 700 µg/ml, 350 µg/ml y 175
µg/ml de yerba mate, tenían una frecuencia de
células mitóticas similar a la de los bulbos de
control.
Finalmente, en el análisis de si la yerba mate
induciría efectos clastogénicos en las raíces
meristemáticas de Allium cepa, los datos sobre la
frecuencia de células aberrantes (Tabla.1)
denotaron un aumento en la frecuencia de células
aberrantes con la concentración más alta (1400
µg/ml) respecto al control negativo.
Tabla 1. Frecuencia y aberraciones citológicas
inducidas por la yerba mate en el sistema Allium cepa
a Dimetilsulfóxido 0,2 %
*Z = 7,10 significante a P < 0,05
Se realizó el ensayo de Irwin-Fischer (Z) para la
probabilidad exacta con el total de células
aberrantes, ya que a la concentración de 1400
µg/ml sólo se produjeron puentes y células
binucleadas, diferenciándose así del control
positivo. El resultado fue Z = 7,10 (> 1,94),
significativo en P < 0,05.
Discusión
Para esclarecer compuestos con potencial efectos
genotóxicos investigamos la presencia de hongos
toxigénicos en la yerba mate, detectándose
mayoritariamente a las especies Aspergillus,
Penicillium y Fusarium. S i bien este hallazgo es
de solo una muestra investigada podemos inferir
que, debido a motivos no investigados en este
trabajo, existe el potencial del crecimiento de
hongos toxigénicos en empaquetados
comerciales de yerba mate. Es sabido que la
incidencia de hongos en productos alimenticios
comerciales puede variar debido a diferencias en
el manejo durante el proceso de elaboración y
empaquetado, como a condiciones de
almacenamiento posteriores. Podemos afirmar
que la yerba mate es un sustrato adecuado para el
desarrollo de diferentes especies de hongos,
incluyendo al género Aspergillus spp., por lo
tanto, es fundamental determinar el medio más
adecuado para la captura y análisis de estos
hongos, y que pueda indicar realmente la
incidencia de los mismos en yerba mate dado su
potencial riesgo a la salud humana. Además,
debemos tener en cuenta que estos hongos según
la sección son productores de Aflatoxinas, que
son de las micotoxinas más estudiadas y
controladas. Toxicológicamente se consideran
toxinas potentes, relacionadas con la génesis del
cáncer, mutaciones puntuales y múltiples
alteraciones en el desarrollo fetal. Jerke et al.
42
,
determinaron la presencia de 24 géneros de
52
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hongos filamentosos en muestras de yerba mate
elaborada. Dentro de los géneros de mohos
micotoxigénicos el mayor porcentaje de
incidencia le correspondió al género Aspergillus
spp., seguido de Penicillium spp. y Fusarium
spp. Resultados similares fueron encontrados en
un estudio realizado por Marucci
43
en el año
2003 con la totalidad de las muestras presentando
contaminación. De acuerdo a estos resultados, es
importante la realización de controles
microbiológicos periódicos en el producto,
debido a la posible presencia de especies
aflatoxigénicas y aflatoxinas, así como los serios
daños que pueden llegar a causar a la salud
pública donde la población consume en forma
masiva la yerba mate de diferentes formas. Es
por tanto relevante evaluarlos de manera a
permitir que el consumidor acceda a productos
inocuos y de buena calidad.
Según lo encontrado en nuestro trabajo, la yerba
mate induciría efectos clastogénicos en las raíces
meristemáticas de Allium cepa. Esto sugiere que
la infusión de mate inhibe el crecimiento
longitudinal de la raíz en función de su
concentración, quizás bloqueando el ciclo de
división celular en una etapa anterior a la mitosis.
Las aberraciones citológicas observadas en el
ensayo de la raíz meristemática de Allium, a la
concentración de 1400 µg/ml, mostró que la
yerba mate podría inducir genotoxicidad a nivel
cromosómico. Este fenómeno debe ser
considerado como una de las principales
alteraciones cromosómicas a nivel de células
vegetales. Los resultados obtenidos en la
presente investigación refuerzan la importancia
de Allium cepa, ya que en este estudio los
resultados son similares a los obtenidos con otros
bioensayos. Por ejemplo, Leitao y Braga
19
mostraron que los preparados de mate son
mutagénicos y genotóxicos, y por lo tanto
potencialmente cancerígenos, en ensayos con
bacterias. Ellos manifiestan que las
consecuencias nocivas del consumo de mate para
la salud humana deben ser discutidas a la luz de
estos resultados. De hecho, estudios
epidemiológicos han demostrado que, en el sur
de Brasil, donde el consumo de infusión de mate
es alto, la incidencia de tumores esofágicos
letales es mayor que en las otras regiones del país
(Sistema de Información sobre
Mortalidad/Ministerio da Salud, Brasil 1986).
Por otra parte, Wnuket al.
44
determinaron que, a
pesar de su capacidad antioxidante y sus
conocidos beneficios para la salud, el té de yerba
mate (Ilex paraguariensis) ha demostrado poseer
ciertas actividades genotóxicas y mutagénicas,
aumentando la incidencia de algunos tipos de
cáncer. El objetivo de su estudio fue estimar la
citotoxicidad y genotoxicidad del té de yerba
mate en linfocitos humanos in vitro. Encontraron
que el extracto de yerba mate indujo una
concentración dependiente, presentó un aumento
estadísticamente significativo en el nivel de
células apoptóticas, necróticas y una
disminución en el índice de división nuclear
(NDI).Además, dado que la cafeína es uno de los
más abundantes compuestos encontrados en la
masa seca del mate, realizaron experimentos
adicionales con cafeína sola, demostrando que la
cafeína utilizada en las mismas concentraciones
manifestó un efecto citotóxico y genotóxico más
potente. Efecto que puede explicar, al menos en
parte, los efectos desventajosos observados para
el extracto de yerba mate. Por último, la
investigación de Fonseca, C et al.
20
sugirieron,
con el estudio en bacterias, que el alto consumo
de yerba mate puede potenciar la carcinogénesis
en faringe y esófago humano. Respecto a este
último, se ha demostrado que los riesgos de
cáncer se deben 1) a la cantidad de mate que se
consume por día y la frecuencia, que a menudo
es más de un litro por día
45,46
y 2) el daño por la
temperatura que puede potenciar la acción de las
sustancias carcinogénicas. Es importante
recordar que el mate es una infusión caliente de
Ilex paraguariensis que se bebe a través de un
tubo metálico que aplica el líquido caliente en la
parte posterior de la lengua, desde donde se
ingiere rápidamente
47-49 .
Estos estudios sugieren
una asociación entre la ingesta de bebidas
calientes y el desarrollo de cáncer de esófago.
Por otra parte, hay controversia en el estudio de
Vargas Alveset al.
21
con respecto a los estudios
antes mencionados. Ellos utilizaron la técnica de
micronúcleos en linfocitos humanos y no
detectaron efecto aneugénico ni clastogénico.
También es importante señalar, como ha
mencionado Lerda
50-51,
que, si bien el
metabolismo de la planta es diferente, los
resultados de Allium cepa son excelentes
parámetros de análisis citotóxico, y que la
observación de las alteraciones cromosómicas en
el ciclo de la célula de esta especie se ha utilizado
como indicador para advertir a las personas sobre
el consumo de ciertos alimentos
52-54
.
Conclusión
Los resultados obtenidos en este estudio indican
que el mate Ilex paraguariensis posee sustancias
que producen efectos citotóxicos y daño genético
en las células meristemáticas de la raíz de Allium
cepa.
En base a los resultados obtenidos en nuestra
investigación, se concluye que la yerba mate
puede albergar hongos toxigénicos,
Lerda D., Gargantini P. Evaluación de la toxicidad genética de la yerba mate (Ilex paraguariensis) en Allium cepa
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principalmente del género Aspergillus,
Penicillium y Fusarium, lo que plantea
preocupaciones sobre la seguridad de los
productos comerciales de yerba mate. La
variabilidad en la incidencia de estos hongos
resalta la importancia de implementar controles
microbiológicos periódicos durante la
producción y el almacenamiento de la yerba mate
para garantizar su calidad y minimizar el riesgo
para la salud pública. Además, la detección de
efectos genotóxicos en las raíces meristemáticas
de Allium cepa a partir de extractos de yerba
mate sugiere la posibilidad de daño
cromosómico, respaldando estudios previos que
indican la mutagenicidad y genotoxicidad
potencial de esta bebida.
Dado que la yerba mate, de uso común, es
ampliamente utilizada y aún genera una serie de
dudas sobre su toxicidad, se necesitan realizar
investigaciones adicionales para determinar sus
efectos mutagénicos, cancerígenos y
genotóxicos.
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