ARTICULO ORIGINAL Rev. Methodo 2024;9(1):49-56

https://doi.org/10.22529/me.2024.9(1)06

Recibido 10 Sep. 2023 | Aceptado. 30 Oct. 2023 |Publicado 05 Ene. 2024

Evaluación de la toxicidad genética de la yerba mate ( Ilex

paraguariensis) en Allium cepa

Evaluation of the genetic toxicity of yerba mate ( Ilex

paraguariensis) in Allium cepa

Daniel Lerda1

Pablo Gargantini1

1. Universidad Católica de Córdoba. Facultad de Ciencias de la Salud. Clínica Universitaria Reina Fabiola. Servicio de Biología Molecular.

Correspondencia: Daniel Lerda Email: daniellerda@curf.ucc.edu.ar

Resumen

INTRODUCCIÓN: La Yerba Mate, es una infusión hecha de las hojas del árbol Ilex paraguariensis, planta de la familia Aquifoliaceae. Es una bebida que se consume principalmente en los países de América del Sur como Argentina, Uruguay, Brasil, Paraguay y está logrando una mayor penetración en Estados Unidos como en otros países del mundo.

OBJETIVO: El presente estudio evalúa la genotoxicidad de la yerba mate (Ilex paraguariensis), previamente probado para la presencia de hongos toxigénicos en cultivos específicos.

MATERIAL Y METODOS: Se utilizó el sistema Allium cepa para el estudio de genotoxicidad, las células meristemáticas fueron tratadas con una infusión filtrada de mate, con agua destilada como control negativo y Dimetilsulfóxido (DMS) al 0,2 % como control positivo.

RESULTADOS: El crecimiento radicular fue reducido dependiendo de la concentración, y al estudiar la proliferación celular se observó que la frecuencia de células mitóticas se reducía progresivamente a medida que aumentaba la concentración de yerba mate. Por otra parte, se observó un aumento en la frecuencia de células aberrantes con la concentración de yerba mate más alta (1400 µg/ml).

CONCLUSIONES: Los hallazgos de este estudio muestran que la yerba mate induce efectos clastogénicos en las raíces meristemáticas de Allium cepa.

Palabras clave: yerba mate, hongos toxigénicos, genotoxicidad, Allium cepa.

Abstract

INTRODUCTION: Yerba Mate is an infusion made from the leaves of the ( Ilex paraguariensis), a plant of the Aquifoliaceae family. It is a drink that is consumed mainly in South American countries such as Argentina, Uruguay, Brazil, and Paraguay; and is achieving greater penetration in the United States as in other countries of the world.

OBJETIVE: The present study evaluates the genotoxicity of yerba mate ( Ilex paraguariensis), previously tested for the presence of toxigenic fungi in specific crops.

MATERIAL AND METHODS: For genotoxicity study the Allium cepa test system was used and the meristematic cells were treated with mate infusion, with distilled water as negative control and dimethyl sulfoxide (DMS) at 0.2% as positive control.

RESULTS: Root growth was reduced depending on the concentration and the study cell proliferation, was observed that the frequency of mitotic cells was reduced progressively as the concentration of yerba mate

Revista Methodo: Investigación Aplicada a las Ciencias Biológicas. Universidad Católica de Córdoba.

Jacinto Ríos 571 Bº Gral. Paz. X5004FXS. Córdoba. Argentina. Tel.: (54) 351 4517299 / Correo: 49

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Lerda D., Gargantini P. Evaluación de la toxicidad genética de la yerba mate (Ilex paraguariensis) en Allium cepa increased. On the other hand, it was observed increase in the frequency of aberrant cells with the highest yerba mate concentration (1400 ug/ml).

CONCLUSIONS: The findings of this study show that yerba mate induces clastogenic effects in the roots.

Allium cepa meristematic

Keywords: Yerba mate, toxigenic fungi, genotoxicity, Allium cepa.

Introducción

La Yerba Mate es una infusión hecha de las hojas datos sobre la toxicidad de la yerba mate y los del árbol Ilex paraguariensis, planta de la familia ensayos in vitro son controvertidos. Resultados Aquifoliaceae1,2. Es una bebida que se consume de la prueba de Ames mostró actividad principalmente en los países de América del Sur mutagénica y genotóxico19. Por otra parte, como Argentina, Uruguay, Brasil, Paraguay y extractos de mate aumentaron la frecuencia de está logrando una mayor penetración en Estados aberraciones cromosómicas en cultivos de Unidos como en otros países del mundo.

linfocitos humanos in vitro 20. Sin embargo, El mate ha sido muy publicitado por sus usando el mismo modelo experimental se beneficios para la salud, pero también ha habido demostró que la infusión de mate no induce un controversias en la literatura científica. Por un aumento estadísticamente significativo en la lado, sus efectos saludables incluyen ser formación de micronúcleos21. Otro factor a tener hipocolesterolémico,

hepatoprotector3,

en cuenta es la contaminación fúngica de la estimulante del sistema nervioso central, mayoría de los productos agrícolas, que se diurético4 y antioxidante5,6. También beneficioso produce

principalmente

durante

el

para el sistema cardiovascular7, in vitro es un almacenamiento, donde las condiciones de protector de la oxidación del ADN y humedad y temperatura favorecen el desarrollo lipoperoxidación de las lipoproteínas de baja de hongos contaminantes y la yerba mate no densidad (LDL)8. Además, algunos estudios han escapa a esta generalidad. Además, hay que sugerido su eficacia en el manejo de la considerar el impacto del envasado, que es de obesidad9,10,11. Se han detectado numerosos fundamental importancia ya que un envase más fitoquímicos activos en la yerba mate que pueden hermético evita posibles contaminaciones1 y ser parte de sus beneficios para la salud, entre conserva mejor las propiedades del producto, se ellos se encuentran los polifenoles (ácido emplean envases de papel o papel encerado22,23.

clorogénico),

las

xantinas

(cafeína

y

El consumo de yerba mate contaminada con teobromina), los alcaloides de purina (ácido hongos productores de toxinas resulta peligroso cafeico, ácido 3,4-dicafeoilquínico, ácido 3,5-para la población, que llega a todas las esferas dicafeoilquínico), los flavonoides (quercetina, sociales y a todas las edades, incluso a los más kaempferol y rutina), aminoácidos, minerales (P, pequeños con el uso del llamado “tereré”

Fe y Ca) y vitaminas (C, B1, y B2)12,13.

(infusión fría)24.

Sin embargo, se ha demostrado que la yerba mate Los bioensayos con plantas se consideran no solo contiene compuestos bioactivos, sino que bastante sensibles y sencillos en el control de los también puede ser citotóxica para células de efectos citotóxicos de compuestos químicos25,26, hepatoma humano (HepG2), y puede actuar y la cebolla ( Allium cepa) es un sistema eficiente como un inhibidor de la topoisomerasa II14. Por para la evaluación de esta citotoxicidad27 debido otra parte, algunos estudios epidemiológicos han a sus propiedades cinéticas de proliferación, a su demostrado una asociación entre el consumo de pequeño número de cromosomas (2n=16) y otras yerba mate y un aumento de riesgo en varios características que facilitan su análisis para la tipos de cáncer, incluyendo oral, orofaríngeo, detección de daños en la estructura de la esofágico, laríngeo y vesical15,16,17. Sin embargo, molécula de ADN28-30 y cambios en el índice de estos datos se basan en estudios de casos llevados división celular (índice mitótico), como el a cabo en poblaciones que también consumían aumento o reducción de la proliferación de alcohol y tabaco, de esta manera el mate como células tisulares expuestas a compuestos factor de riesgo podría estar enmascarado15. A químicos31,32, y también por demostrar similitud pesar de que aún se desconoce el mecanismo satisfactoria con los resultados obtenidos con exacto de la carcinogénesis, la información hasta otros bioensayos como los realizados con el momento sugiere que la infusión de mate animales y cultivos celulares33,36.En virtud de la debería ser considerada como un factor de riesgo ausencia de estudios genotóxicos de la yerba para el cáncer de cabeza y cuello18. Existen pocos mate en células vegetales, el objetivo de este Revista Methodo: Investigación Aplicada a las Ciencias Biológicas. Universidad Católica de Córdoba.

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Lerda D., Gargantini P. Evaluación de la toxicidad genética de la yerba mate (Ilex paraguariensis) en Allium cepa trabajo es determinar el efecto citotóxico de esta Cuando las raíces alcanzaron 3-5 cm de largo, se planta en células meristemáticas de Allium cepa.

expusieron a las diferentes concentraciones de yerba mate durante 24 h. Posteriormente, fueron incubadas con colchicina al 0,1% durante 3 h.

Materiales y métodos

Luego se cortaron las raíces y se fijaron en etanol-ácido acético (3:1) a 4 °C por 24 h. Se Preparación de la muestra

tiñeron con orceína-acética y aproximadamente 5000 células fueron contadas para frecuencia y Yerba mate ( Ilex paraguariensis) envasada, de tipo de aberraciones cromosómicas. Se usó origen comercial obtenida en la ciudad de Dimetilsulfóxido (DMS) al 0,2% como control Córdoba - Argentina, fue hervida en agua positivo. La frecuencia (porcentaje) de células destilada (200 g/l) durante 10 minutos utilizando aberrantes se determinó sobre la base del total de un vaso de precipitado estéril. A continuación, la células calculadas y el número de células en infusión se pasó por una membrana de poro 0,22

división. Para determinar las diferencias µm estéril y se utilizó inmediatamente para la significativas entre las raíces tratadas y las de preparación de las diferentes concentraciones a control, se utilizó el ensayo Irwin-Fischer (Z) utilizar en los ensayos: 1400 µg/ml, 700 µg/ml, para la probabilidad exacta.

350 µg/ml y 175 µg/ml.

Detección de hongos en yerba mate

Ensayo de Allium cepa

Se realizó el recuento fúngico total con la Se utilizaron bulbos de cebolla, variedad perla, metodología propuesta por las Normas IRAM

con un peso promedio de 20g. Las raíces 20517: 2007, Argentina38. El método consiste en adventicias se obtuvieron colocando la base de pesar 10gr de la muestra y diluirla en 90 ml de los bulbos en tubos cónicos con agua filtrada y solución

fisiológica

peptonada

(SFP)

un sistema de burbujeo de aire constante (10 – 20

obteniéndose así la dilución 1/10 a partir de la ml/min). El ensayo se realizó en una estufa a 25±

cual

se

realizaron

sucesivas

diluciones

0,5 °C en oscuridad. Los bulbos se incubaron en decimales. Se inoculó 0.1 ml de cada una de las agua filtrada y cuando las raíces tenían de 3 a 5

diluciones, en placas de Petri conteniendo medio cm de largo, se expusieron a las diferentes de cultivo agar–cloranfenicol y se diseminó el concentraciones de yerba mate. Para el control inóculo empleando una espátula de Drigalsky.

positivo se utilizó Dimetilsulfóxido (DMS) al 0,2

Las placas se incubaron a 25±1ºC durante 5 a 7

% y como control negativo agua destilada.

días, luego se analizaron mohos, levaduras y caracterizaron los géneros fúngicos. De acuerdo Crecimiento radicular

a claves taxonómicas39,40,41se identificaron genéricamente las cepas de hongos filamentosos El crecimiento se determinó midiendo la longitud sobre la base de la macro-micromorfología de las de 10-12 raíces previamente identificadas por colonias. Se analizaron las cepas de levaduras bulbos

y

expuestas

a

las

diferentes

aisladas, teniendo en cuenta el crecimiento, en concentraciones de yerba mate. Se registró la distintos medios de cultivo de acuerdo a Pitt y medición cada 24 h durante 96 h.

Hocking41 y poniendo de manifiesto la importancia de la contaminación con hongos de los tres géneros micotoxigénicos: Aspergillus, Actividad proliferativa

Penicillium y Fusarium.

La

actividad

proliferativa

se

cuantificó

determinando la frecuencia de células mitóticas Resultados

en el extremo de las raíces obtenidas 0, 12, 24 y 48 h después del inicio del ensayo. Luego se Los resultados del recuento fúngico total y de los cortaron y fijaron en etanol-ácido acético (3:1) a géneros fúngicos caracterizados en la muestra de 4 °C durante 24 h. Se colorearon las raíces con yerba mate elaborada fue RFT (recuento fúngico orceína-acética37 y luego se hicieron aplastados total) = 2,2 x 103UFC/g Dentro de los géneros de del área meristemática entre porta y cubre. Se mohos micotoxigénicos el mayor porcentaje de determinó la frecuencia de células mitóticas en incidencia le correspondió al género Aspergillus 1000 células.

spp (80 %), seguido de Penicillium spp (21 %) y Fusarium spp (11 %).

Aberraciones cromosómicas

Para el estudio de genotoxicidad se utilizó un rango de dosis similar al propuesto por Fonseca et al.20 pero por un diferente método de Revista Methodo: Investigación Aplicada a las Ciencias Biológicas. Universidad Católica de Córdoba.

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Lerda D., Gargantini P. Evaluación de la toxicidad genética de la yerba mate (Ilex paraguariensis) en Allium cepa preparación de la muestra (infusión de mate), que meristemáticas de Allium cepa, los datos sobre la es la ingesta habitual del consumo humano. Se frecuencia de células aberrantes (Tabla.1) analizó el efecto de diferentes concentraciones de denotaron un aumento en la frecuencia de células yerba mate sobre el crecimiento longitudinal de aberrantes con la concentración más alta (1400

la raíz y se observó que a la concentración de µg/ml) respecto al control negativo.

1400 µg/ml se detiene el proceso de crecimiento a las 24 h, en comparación con las raíces control.

Tabla 1. Frecuencia y aberraciones citológicas Estos hallazgos confirman que la yerba mate inducidas por la yerba mate en el sistema Allium cepa provoca una inhibición del crecimiento de las raíces

cuya

intensidad

depende

de

la

concentración en un medio determinado (Figura1).

a Dimetilsulfóxido 0,2 %

*Z = 7,10 significante a P < 0,05

Se realizó el ensayo de Irwin-Fischer (Z) para la probabilidad exacta con el total de células aberrantes, ya que a la concentración de 1400

µg/ml sólo se produjeron puentes y células binucleadas, diferenciándose así del control positivo. El resultado fue Z = 7,10 (> 1,94), significativo en P < 0,05.

Figura 1. Efecto de la yerba mate sobre el crecimiento radicular

Discusión

Al estudiar la proliferación celular de las Para esclarecer compuestos con potencial efectos muestras, se observó que la frecuencia de células genotóxicos investigamos la presencia de hongos mitóticas se reducía progresivamente a medida toxigénicos en la yerba mate, detectándose que aumentaba la concentración de yerba mate.

mayoritariamente a las especies Aspergillus, Los valores mínimos se alcanzaron a las 24 h Penicillium y Fusarium. S i bien este hallazgo es (Figura.2)

de solo una muestra investigada podemos inferir que, debido a motivos no investigados en este trabajo, existe el potencial del crecimiento de hongos

toxigénicos

en

empaquetados

comerciales de yerba mate. Es sabido que la incidencia de hongos en productos alimenticios comerciales puede variar debido a diferencias en el manejo durante el proceso de elaboración y empaquetado,

como

a

condiciones

de

almacenamiento posteriores. Podemos afirmar que la yerba mate es un sustrato adecuado para el desarrollo de diferentes especies de hongos, incluyendo al género Aspergillus spp., por lo Figura 2. Efecto de la yerba mate sobre la actividad tanto, es fundamental determinar el medio más proliferativa en la región meristemática de la raíz adecuado para la captura y análisis de estos hongos, y que pueda indicar realmente la Esta inhibición fue transitoria, ya que se observó incidencia de los mismos en yerba mate dado su una recuperación de la actividad proliferativa a potencial riesgo a la salud humana. Además, las 48 h de incubación de la muestra de yerba debemos tener en cuenta que estos hongos según mate. Bulbos de cebolla expuestos a las la sección son productores de Aflatoxinas, que concentraciones 700 µg/ml, 350 µg/ml y 175

son de las micotoxinas más estudiadas y µg/ml de yerba mate, tenían una frecuencia de controladas. Toxicológicamente se consideran células mitóticas similar a la de los bulbos de toxinas potentes, relacionadas con la génesis del control.

cáncer, mutaciones puntuales y múltiples Finalmente, en el análisis de si la yerba mate alteraciones en el desarrollo fetal. Jerke et al.42, induciría efectos clastogénicos en las raíces determinaron la presencia de 24 géneros de Revista Methodo: Investigación Aplicada a las Ciencias Biológicas. Universidad Católica de Córdoba.

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Lerda D., Gargantini P. Evaluación de la toxicidad genética de la yerba mate (Ilex paraguariensis) en Allium cepa hongos filamentosos en muestras de yerba mate citotoxicidad y genotoxicidad del té de yerba elaborada. Dentro de los géneros de mohos mate en linfocitos humanos in vitro. Encontraron micotoxigénicos el mayor porcentaje de que el extracto de yerba mate indujo una incidencia le correspondió al género Aspergillus concentración dependiente, presentó un aumento spp., seguido de Penicillium spp. y Fusarium estadísticamente significativo en el nivel de spp. Resultados similares fueron encontrados en células

apoptóticas,

necróticas

y

una

un estudio realizado por Marucci43 en el año disminución en el índice de división nuclear 2003 con la totalidad de las muestras presentando (NDI).Además, dado que la cafeína es uno de los contaminación. De acuerdo a estos resultados, es más abundantes compuestos encontrados en la importante

la

realización

de

controles

masa seca del mate, realizaron experimentos microbiológicos periódicos en el producto, adicionales con cafeína sola, demostrando que la debido a la posible presencia de especies cafeína utilizada en las mismas concentraciones aflatoxigénicas y aflatoxinas, así como los serios manifestó un efecto citotóxico y genotóxico más daños que pueden llegar a causar a la salud potente. Efecto que puede explicar, al menos en pública donde la población consume en forma parte, los efectos desventajosos observados para masiva la yerba mate de diferentes formas. Es el extracto de yerba mate. Por último, la por tanto relevante evaluarlos de manera a investigación de Fonseca, C et al.20 sugirieron, permitir que el consumidor acceda a productos con el estudio en bacterias, que el alto consumo inocuos y de buena calidad.

de yerba mate puede potenciar la carcinogénesis Según lo encontrado en nuestro trabajo, la yerba en faringe y esófago humano. Respecto a este mate induciría efectos clastogénicos en las raíces último, se ha demostrado que los riesgos de meristemáticas de Allium cepa. Esto sugiere que cáncer se deben 1) a la cantidad de mate que se la infusión de mate inhibe el crecimiento consume por día y la frecuencia, que a menudo longitudinal de la raíz en función de su es más de un litro por día45,46 y 2) el daño por la concentración, quizás bloqueando el ciclo de temperatura que puede potenciar la acción de las división celular en una etapa anterior a la mitosis.

sustancias

carcinogénicas.

Es

importante

Las aberraciones citológicas observadas en el recordar que el mate es una infusión caliente de ensayo de la raíz meristemática de Allium, a la Ilex paraguariensis que se bebe a través de un concentración de 1400 µg/ml, mostró que la tubo metálico que aplica el líquido caliente en la yerba mate podría inducir genotoxicidad a nivel parte posterior de la lengua, desde donde se cromosómico.

Este

fenómeno

debe

ser

ingiere rápidamente 47-49 .Estos estudios sugieren considerado como una de las principales una asociación entre la ingesta de bebidas alteraciones cromosómicas a nivel de células calientes y el desarrollo de cáncer de esófago.

vegetales. Los resultados obtenidos en la Por otra parte, hay controversia en el estudio de presente investigación refuerzan la importancia Vargas Alves et al. 21con respecto a los estudios de Allium cepa, ya que en este estudio los antes mencionados. Ellos utilizaron la técnica de resultados son similares a los obtenidos con otros micronúcleos en linfocitos humanos y no bioensayos. Por ejemplo, Leitao y Braga19

detectaron efecto aneugénico ni clastogénico.

mostraron que los preparados de mate son También es importante señalar, como ha mutagénicos y genotóxicos, y por lo tanto mencionado

Lerda50-51, que,

si

bien

el

potencialmente cancerígenos, en ensayos con metabolismo de la planta es diferente, los bacterias.

Ellos

manifiestan

que

las

resultados de Allium cepa son excelentes consecuencias nocivas del consumo de mate para parámetros de análisis citotóxico, y que la la salud humana deben ser discutidas a la luz de observación de las alteraciones cromosómicas en estos

resultados.

De

hecho,

estudios

el ciclo de la célula de esta especie se ha utilizado epidemiológicos han demostrado que, en el sur como indicador para advertir a las personas sobre de Brasil, donde el consumo de infusión de mate el consumo de ciertos alimentos 52-54.

es alto, la incidencia de tumores esofágicos letales es mayor que en las otras regiones del país Conclusión

(Sistema

de

Información

sobre

Mortalidad/Ministerio da Salud, Brasil 1986).

Los resultados obtenidos en este estudio indican Por otra parte, Wnuk et al.44 determinaron que, a que el mate Ilex paraguariensis posee sustancias pesar de su capacidad antioxidante y sus que producen efectos citotóxicos y daño genético conocidos beneficios para la salud, el té de yerba en las células meristemáticas de la raíz de Allium mate ( Ilex paraguariensis) ha demostrado poseer cepa.

ciertas actividades genotóxicas y mutagénicas, En base a los resultados obtenidos en nuestra aumentando la incidencia de algunos tipos de investigación, se concluye que la yerba mate cáncer. El objetivo de su estudio fue estimar la puede

albergar

hongos

toxigénicos,

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Lerda D., Gargantini P. Evaluación de la toxicidad genética de la yerba mate (Ilex paraguariensis) en Allium cepa principalmente

del

género

Aspergillus,

8. Bracesco N, Dell M, Rocha A, Behtash Penicillium y Fusarium, lo que plantea S,Menini T, Gugliucci A, Nunes E. 2003.

preocupaciones sobre la seguridad de los Antioxidant activity of a botanical extract productos comerciales de yerba mate. La preparation of Ilex paraguariensis: prevention of variabilidad en la incidencia de estos hongos DNA double-strand breaks in Saccharomyces resalta la importancia de implementar controles cerevisiae and human low-density lipoprotein microbiológicos

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de Allium cepa a partir de extractos de yerba mate

sugiere

la

posibilidad

de

daño

10.

Pittler

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cromosómico, respaldando estudios previos que supplements

forbody-weight

reduction:

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of

a

botanical

extract-

dudas sobre su toxicidad, se necesitan realizar basedweight loss formula on bodyweight, investigaciones adicionales para determinar sus bodycomposition and blood chemistry in efectos

mutagénicos,

cancerígenos

y

healthy, overweight subjects – a randomized genotóxicos.

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